Ibisring

A todo el personal del Hospital Veterinario y C.R.E.T. de Fundación Temaikén por transmitirme tantos y tan valiosos conocimientos acerca del maravilloso mundo de la medicina en animales silvestres.

A la Dra. Roxana Mattiello cuya inmensa experiencia y consejo fueron una herramienta fundamental en el desarrollo del presente trabajo.

A las Dras. Marcela Díaz y Valeria Adamo por el material bibliográfico y experimental brindado.

A todos los profesionales que respondieron a la encuesta, dedicando parte de su valiosísimo tiempo a transmitirme sus experiencias con los temas desarrollados:
Ballance James – Zoo Atlanta – USA
Bracho Andrés – Parque Zoológico y Botánico Bararida – Venezuela
Camacho Frank Carlos – Africam Safari – México
Devaney Sandra – Dublín Zoo – Ireland
Flanagan Joe – Houston Zoo
Garner Michael M. – Northwest zoopath
Lilleor Jens – Aalborg Zoo – Danmark
Marcodes Bernd – Zoologischer Garten Köln AG
Mariano – Zoonimal Zoopark – Germany
Marquès Helena – Conzoolting Wildlife Management SL – España
Petit Thierry MV – Zoo de La Palmyre – Francia
Rodenas Ana – Boatswain’s Beach Cayman Turtle Farm – Cayman Islands
Van Havere Luuc – Ibisring – Belgium
Wehdeking Dave MV – Fundación Zoológico de Barranquilla - Colombia

Introducción

Una de las creaciones más maravillosas de la naturaleza es la inmensa variedad de colores y diseños presentes en el plumaje de las aves. Este despliegue de color debe su existencia a pequeñas moléculas coloreadas, los carotenoides, que al ingresar al organismo con el alimento sufren una gama de transformaciones biológicas, para luego ser almacenados en las plumas. Cuando criamos aves silvestres lejos de su hábitat natural, mantener el colorido original de su plumaje resulta todo un desafío. Es por ello que muchas veces debemos recurrir al uso de intensificadores del color u otros productos similares para suplementar su dieta.

El presente trabajo pretende investigar las ventajas y desventajas de la utilización de dichos productos y su relación con la salud de las aves, a demás de plantear vías alternativas para lograr resultados similares a los obtenidos con los preparados comerciales.

1° Parte: Los Carotenoides

1- Generalidades

Los carotenoides son pigmentos naturales liposolubles ampliamente distribuidos en la naturaleza, principales responsables de la coloración roja, anaranjada o amarilla vista en los animales.

Las aves, al igual que otros vertebrados, no pueden sintetizarlos de novo, por lo que deben ingerirlos con la dieta antes de que sean absorbidos, transportados, procesados y depositados en las plumas.

Su modo de acción se debe a que se comportan como pequeños filtros distribuidos entre las barbas y bárbulas de la pluma, con el fin de absorber selectivamente el haz de luz trasmitiendo solo bandas espectrales específicas, lo que comúnmente denominamos color.

A demás de su rol como pigmentos, estos compuestos tienen numerosas funciones biológicas, algunas de las cuales son fundamentales, como su actividad pro vitamínica A, antioxidante e inmunomoduladora.

El plumaje de las aves rara vez preserva los carotenoides ingeridos en su estado original. Su estructura química suele ser sutilmente modificada a través de simples procesos de oxidación metabólica. Estas transformaciones son necesarias para anclar los pigmentos firmemente y para modificar el color con el fin de amoldarse a las necesidades evolutivas de la especie.

Su estructura molecular está compuesta por átomos de carbono, hidrógeno y, en algunos casos, oxígeno. Estos átomos se unen en tres carotenoides comunes:

• β-caroteno (C40H56), principal responsable del color de las zanahorias.
• Zeaxantina (C40H56O2), de la cual deriva el color amarillo del maíz.
• Astaxantina (C40H52O4), encontrada en salmones y crustáceos.

La principal característica de las tres estructuras moleculares es la larga cadena que sólo difiere en la presencia y cantidad de átomos de oxígeno que poseen sus grupos terminales.

El β-caroteno no contiene átomos de oxígeno, la zeaxantina tiene sólo dos (uno en cada grupo terminal), y la astaxantina posee cuatro (dos en cada grupo terminal). Esta pequeña diferencia estructural es suficiente para dar a cada molécula propiedades físicas y químicas completamente diferentes, incluyendo aquí la diferencia de color.

Las tres cadenas tienen una serie de doble ligaduras, que son la parte de la molécula responsable del color ocromóforo.

La posición y agrupamiento del oxígeno son variables. En la zeaxantina se agrupa con un átomo de hidrógeno formando un hidroxilo, pero en la astaxantina a demás, un carbonilo se encuentra cerca de cada hidroxilo.

Las dobles ligaduras de los grupos terminales no necesariamente alternan directamente con las dobles ligaduras de la cadena (conjugación). Estas pueden estar más alejadas y no conjugadas. Los grupos terminales con doble ligaduras de este tipo se conocen como épsilon, y los que poseen doble ligadura conjugada como beta. β-caroteno, zeaxantina y astaxantina son β,β-carotenoides.

Esta conjugación provee al sistema con propiedades ópticas poco usuales. En particular, el cromóforopuede absorber ciertas radiaciones de luz visible (colores) reflejando el matiz complementario a aquel absorbido. A medida que aumenta la longitud de conjugación el color reflejado varía de amarillo a violeta. Es por ello que los ε,ε-carotenoides (xantofilas del canario) se aprecian amarillo limón, los β,ε-carotenoides (luteína) amarillo dorado y los β,β-carotenoides (β-carotenos, β-criptoxantina y zeaxantina) naranja. La presencia de un carbonilo, también conocido como grupo OXO, en una posición adyacente a la doble ligadura terminal (posición 4) incrementa la conjugación en una unidad, entonces los 4-oxo-β,β-carotenoides (equinona) serán rojo anaranjado, y los 4-4'-dioxo-β,β-carotenoides (cantaxantina, astaxantina) definitivamente rojo. La rodoxantina, cuya molécula posee 14 doble ligaduras conjugadas, se aprecia púrpura rojizo.

Otros pigmentos que podemos encontrar en el plumaje son las porfirinas y melaninas. Las primeras son compuestos nitrogenados sintetizados por las propias aves, responsables de las coloraciones marrones, rojas o verdes. Las melaninas por su parte, son producidas por conversión de la tirosina, y su cantidad y tipo dependen, en parte, de la cantidad de aminoácidos presentes en la dieta. Las podemos encontrar en las plumas de dos formas: eumelanina productora de grises y negros, y feomelanina productora de marrones, rojizos, violetas y amarillos.

Es importante recordar aquí que los colores de los pigmentos no son siempre iguales al color final del plumaje. Las moléculas de carotenoides ancladas en la queratina de las bárbulas de las plumas pueden sufrir distorsiones estructurales que alteren las propiedades ópticas y, en consecuencia, el color.

Los colores estructurales (azul, violeta, ultravioleta e iridiscente) (Auber, 1957; Dyck, 1974) en contraste con los sistemas de coloración basados en pigmentos, producen colores brillantes via interferencia constructiva de la luz en las interfaces entre keratina, aire y melanocitos en las barbas y bárbulas de las plumas (Prum, 1999).

A demás, diferentes colores pueden combinarse, como en el caso del verde que o bien es producido por porfirinas, o más comúnmente por la combinación de un azul dado por la estructura de la pluma, sumado a pigmentos amarillos dispersos en la misma.

2- Carotenoides en la dieta

3- Destino metabólico

Una vez ingeridos, los carotenoides son absorbidos a nivel intestinal (Fun y Clark,1997) y luego transportados por la sangre unidos a lipoproteínas (Erdman et al. 1993). Algunas especies los anclan sin que medie ningún tipo de transformación. Sin embargo, en la mayoría de los casos, el organismo los transforma metabolicamente, modificando su estructura y color (Brush, 1990).

La gama del rojo puede obtenerse por ingestión directa (astaxantina, rodoxantina) o por procesos de oxidación metabólica del átomo de carbono más cercano a la doble ligadura terminal.

En el caso específico de los flamencos, el ibis escarlata y la espátula rosada, existe diversidad de opiniones al respecto. Algunos autores refieren que estas aves pueden romper los carotenoides mediante enzimas hepáticas, para convertirlos en pigmentos de utilidad, y que son capaces de oxidar el β-caroteno amarillo o naranja a ketocarotenoides rojos (cantaxantina, astaxantina, phoenicoxantina, y otras) (Fox D.L. 1975). Otros, en cambio, sugieren que las especies mencionadas pueden anclar al plumaje los carotenoides ingeridos con la dieta directamente, sin que medie ningún tipo de transformación (Stradi R. 1998).

Los pichones recién nacidos carecen de pigmentación pero la reciben de sus padres con la leche de buche. La pigmentación amarilla de los Flamencos Andino y de la Puna, provienen de xantofilas obtenidas de alimentos vegetales. Otras fuentes de carotenoides para flamencos incluyen: algas, crustáceos y moluscos.

Los flamencos se alimentan de pequeñas partículas de comida que incluyen algas, diatomeas y varios tipos de invertebrados acuáticos. Normalmente obtienen estos organismos vadeando, con la cabeza bajo el agua y el pico horizontal y apuntando hacia atrás. Bombean agua y barro repetidamente, cinco o seis veces por segundo para el caso del Flamenco Común, pero cerca de 20 veces por segundo para el Enano, el cual toma una medida mucho menor de agua cada vez. Filtrando con las laminillas córneas de sus picos, logran retener las partículas de alimento apropiadas. Sin embargo, hay diferencias ínter específicas pronunciadas que permiten a las diferentes especies co-existir sin competir, es el caso de los Flamencos Común y Enano en África o India, y Chileno, Andino y de la Puna en el Altiplano de Los Andes.

El Flamenco Común, al igual que su congénere el Flamenco chileno, posee un pico poco profundo que le permite alimentarse de pequeños crustáceos, moluscos, anélidos y larvas de Dípteros y otros insectos, así como de semillas y posiblemente pequeños peces, de manera tal que pueden tener una dieta relativamente variada. Todos estos organismos se encuentran normalmente en el barro del fondo del agua, por lo cual estas aves casi siempre se alimentan con su cabeza completamente sumergida y cerca del fondo, levantándola en intervalos de 5 – 25 segundos para respirar. Suelen caminar continuamente, pero a veces se paran y chapotean removiendo el barro con sus patas, para que las partículas de alimento floten libres y puedan ser recogidas más fácilmente.

En contraste, el Flamenco Enano posee un pico profundo con el que toma sólo algas muy pequeñas y diatomeas, concentrándose particularmente en algas verde-azuladas del género Spirulina, las que pueden formar floraciones extremadamente densas sobre la superficie del agua en algunos lagos africanos y de la India. Esta dieta especializada también exige un método de alimentación diferente, para poder atrapar la Spirulina, las aves deben filtrar casi en la superficie del agua con el pico sólo parcialmente sumergido, 3-6 cm. por debajo de la superficie. Es por ello que esta especie necesita aguas más tranquilas que las dos anteriores para alimentarse.

De un modo similar, las tres especies que co-existen en regiones de América del Sur también muestran diferencias que les permiten compartir las fuentes de alimento en un sitio en particular. El Flamenco Chileno tiene un pico poco profundo y un sistema de filtración similar al del Flamenco Común, y disfruta de una dieta con mezcla de varios invertebrados diferentes. Los Flamencos Andino y de la Puna, en cambio, poseen picos profundos con un aparato filtrador más fino, por lo que se alimentan de diatomeas. El Andino toma las de 0.8 mm. de largo, o un poco más, mientras el de la Puna toma las de menos de 0.6 mm.

El Flamenco Chileno camina rápidamente cuando se alimenta, probablemente debido a la gran movilidad de sus presas (40-60 pasos por minuto), mientras que el Flamenco de la Puna y el Andino, que se mueven a menor velocidad y en forma errática (10-15 y 20-30 pasos por minuto respectivamente).

Se cree que los flamencos ocasionalmente ingieren barro para tomar nutrientes de toda la materia orgánica, como ser bacterias, protozoarios, algas y sales orgánicas.

También se los ha visto alimentándose por métodos poco usuales, por ejemplo el Flamenco Común puede atrapar cangrejos picoteándolos, y ocasionalmente toma insectos adultos y pequeños peces (Cyprinodon).

Otra peculiaridad de estas aves es que, como las palomas, alimentan a sus pichones con leche que es secretada en el tracto digestivo superior. Su valor nutricional, con un 8-9% de proteína y 15% de grasa, es similar a la leche de los mamíferos y, como en éstos, su secreción es regulada por la hormona prolactina. Sin embargo, en el caso de las aves, la leche es producida por miembros de ambos sexos. Aparentemente, el llamado constante y suplicante de los pichones estimula la producción de prolactina, la cual lleva a una proliferación celular de las glándulas del tracto digestivo superior.

Ver Anexos – Tabla 1 – pág. 27

1.2- Familia: THRESKIORNITHIDAE

1.2.1- Ibis Escarlata (Eudocimus ruber)

Se alimenta principalmente de crustáceos, especialmente cangrejo violinista (Uca) y otros cangrejos (Aratus, Ucides), moluscos, incluyendo caracoles (Melampus) y bivalvos, insectos y pequeños peces (Cichlidae); también gusanos (Nereis). Forrajea en multitudes de 30-70 aves, en el barro y en aguas poco profundas.

Se lo puede encontrar en zonas pantanosas, estuarios, marismas, lagos poco profundos, charcos de aguas residuales, lagunas, áreas inundadas y campos de arroz, al norte y este de Colombia, este de Ecuador, las Guyanas y delta Amazónico.

1.2.2- Espátula Rosada (Platalea ajaja)

Se alimenta de pequeños peces (Zygonectes, Gambusia, Cyprinodon) y crustáceos, especialmente camarones (Palaemonetes, Penaeus); escarabajos de agua y otros insectos, moluscos y lingotes; también algo de material vegetal, incluyendo fibras y raíces de juncias. Forrajea sola o en pequeños grupos. Se alimenta moviendo el pico de lado a lado en largos arcos a través del agua y a veces sumerge la cabeza entera y parte del pico.

Habita charcas de marea, pantanos del mangle y otras áreas costeras con sal o agua salobre; menos frecuentemente tierra adentro en pantanos, campos de arroz y zonas inundadas de agua dulce en sabanas y otras áreas abiertas. Se la encuentra al sureste de Estados Unidos, en América Central y en América del Sur, principalmente al este de Los Andes, sur a norte de Argentina, oeste de Los Andes en Ecuador norte y Perú noroeste.

2- Alimentación en cautiverio

2.1- Familia: PHOENICOPTERIDAE (FLAMENCOS)

En los últimos años se han instaurado excelentes y adecuadas dietas, las cuales han mejorado el mantenimiento y la reproducción. En el pasado los flamencos cautivos perdían su brillante coloración debido a dietas mal equilibradas e inadecuadas. En la actualidad, gracias a los complementos añadidos a la dieta, no sólo se conserva el color natural del plumaje, sino que se logra restaurar el color de los plumajes que ya habían palidecido.

Wackernagel ha evaluado la dieta de flamencos de 31 zoológicos y concluido que la dieta debe contener: 20% de proteína, 3% de grasa, 4 a 5% de fibra, 4% de calcio, 1.2% de fósforo, 0.5 a 1% de cloruro de sodio, y 2500 Kcal./kg. de alimento. También sugiere la adición de las siguientes vitaminas y minerales por kilogramo de alimento: vitamina A 15 a 20,000 UI; vitamina D3 2000 UI; vitamina E 75 mg.; vitamina C 75 mg; vitamina B1 6 mg; vitamina B2 8 mg; vitamina B6 7 mg; vitamina B12 60 mg; vitamina K 4 mg; ácido fólico 2 mg; ácido nicotínico 40 mg; ácido pantoténico 35 mg; colina 1000 mg; zinc 70 mg; manganeso 75 mg; hierro 75 mg; cobre 4 mg; cobalto 0 a 15 mg; y iodina 0 a 7 mg (Wackernagel H., 1975).

Los siguientes ingredientes son usados en varias combinaciones para dietas de flamencos: pan; cebada; maíz; mijo; arroz; trigo (crudo o hervido); avena arrollada; trigo expandido; salvado del trigo; harina de cacahuete; harina de soja; levadura secada; leche desnatada secada; huevo duro; camarón (seco o fresco); harina de pescado; harina de hígado; musca (insectos desecados); Daphnia (crustáceos desecados); mezcla comercial para pollos, pavos, aves acuáticas, faisanes y perros; granulado para trucha, zanahoria, remolacha, lechuga, brotes de soja, harina de alfalfa, harina de alga marina, mezcla mineral, mezcla vitamínica, y aceite del hígado de bacalao.

Las dietas comerciales disponibles en la actualidad son: Flamingo-Fare (Reliable Protein Products, Palm desert, California), y Mazuri Flamingo Complete y Breeder (Purina Mills, Inc., St. Louis, mo.). Los pellets flotan en la superficie para minimizar desperdicios. Los pigmentos naturales (cantaxantina) están contenidos en estos productos comerciales, por lo cual las aves mantienen su coloración característica. Algunos autores sostienen que la adición de cantaxantina extra a estas dietas es innecesaria y puede llevar a toxicidad (Fowler, 2003).

Ver Anexos – Dietas – Pág. 28 y 29

2.2 - Familia: THRESKIORNITHIDAE

Ibis Escarlata y Espátula Rosada

En cautiverio, los Ciconiiformes son usualmente alimentados con pescado, carne, gusanos de tierra, insectos, y dietas comerciales para aves de corral, truchas, perros y gatos. En particular la espátula rosada y el ibis escarlata requieren pigmentos especiales en su dieta para exhibir una coloración normal en piel y plumas, de un modo similar a lo que sucede con los flamencos.

Dieta para ibis escarlata y espátula rosada (cada ración)

Suplemento de Rojo roxanthin / Rojo Carophyll 6 g
Pescado 60 g
Carne 120 g
Total 186 g

Estas aves son alimentadas dos veces al día (07 y 16 hs)

Para estas especies también existen dietas comerciales disponibles en algunos países. Por ejemplo, en el Ibisring en Bélgica utilizan Cantazoo/Twilmij y Charnwood Flamingo Diet.

3º Parte: Influencia de los carotenoides en la salud animal

1- Función de los carotenoides en el organismo

Los carotenoides desempeñan diferentes funciones en el organismo del hombre y otros animales. Las más conocidas y estudiadas son:

• Pro – vitamina A: en las aves el β-caroteno es el que más activamente cumple con esta función, rindiendo el equivalente a 1667 UI de actividad vitamínica A por mg.
• Antioxidante: Se ha demostrado que los carotenoides pueden actuar como antioxidantes en sistemas in vitro, en sistemas celulares y en sistemas animales (Krinski, 1993; Palozza y K, 1992).
• Estudios epidemiológicos y en animales de experimentación han demostrado una relación entre el consumo de dietas ricas en carotenoides y una menor incidencia de algunas enfermedades como cáncer, trastornos cardiovasculares y alteraciones oftalmológicas (Ziegler, 1989; Gaziano y Hennekens, 1993; Mayne, 1996).
• Inmunoestimulante: Se ha visto que, principalmente la cantaxantina, favorece el aumento de las defensas naturales (LT y B) en el hombre y la rata (Bendich y Laungseth,1989).
• Protección contra la foto sensibilización (Krinsky, 1971; Ranby y Rabek, 1978; Matheus-Roth, 1981, 1984; Palmesano et al., 1989).

2 - Déficit de carotenoides y sus consecuencias

Las aves que carecen de una fuente adecuada de carotenoides en su dieta pueden ver modificado el color de su plumaje y su piel, el cual irá palideciendo en diferente medida de acuerdo a la gravedad del déficit. Esto tendrá una importante influencia a la hora de la reproducción, dado que, en las aves objeto de estudio, la mayoría de las hembras muestran una notable preferencia por aparearse con el macho que posea la coloración rosada más intensa. Varios autores documentan la influencia de factores ambientales (alimentación, parásitos, etc.) en la expresión de la coloración basada en carotenoides (Slagsvold y Lifjeld, 1985; Hill, 1992, 1993, 2000; Hill y Montgomerie, 1994; Olson, 1996; Linville y Breitwisch, 1997; Brawner et al. 2000) corroborando que la ornamentación dependiente de dichos pigmentos refleja la salud y condición de los machos, y es usado en la selección de pareja.

Es fundamental recordar también que la vitamina A se forma en el hígado a partir de carotenoides (principalmente beta caroteno), por lo cual, si la dieta es deficiente en ambos compuestos, posiblemente se presente un cuadro de hipovitaminosis A con numerosos problemas clínicos asociados. Puede ocurrir metaplasia escamosa de las membranas mucosas, con alteración de la función de los sistemas respiratorio, gastrointestinal o urogenital. La hiperqueratosis puede también afectar las superficies epiteliales. Si la metaplasia escamosa afecta los ojos llevará a xeroftalmia. En pichones, la hipovitaminosis A aguda, ha sido asociada con debilidad, incoordinación y ataxia. También puede producirse daño renal y gota, si la metaplasia escamosa afecta los riñones.

Otra condición asociada con hipovitaminosis A es la disminución en la postura, o la postura de huevos con cáscara débil (principalmente en gallinas) y las anormalidades espermáticas o producción espermática disminuida (principalmente en gallos).

3 - Exceso de carotenoides y sus consecuencias

La posible toxicidad por exceso de carotenoides en la dieta sigue siendo objeto de estudio de investigadores, y una importante fuente de controversia.

Aparentemente dicho exceso no conlleva a toxicidad por vitamina A, dado que éstos no son convertidos a retinol a menos que haya una necesidad metabólica de esta vitamina (Harrison G., Harrison L., Ritchie B. 1994). Sin embargo, a niveles excesivos, pueden resultar en pigmentación amarilla – anaranjada de la piel y la grasa.

Por otro lado, Murray E. Fowler refiere en su libro que el exceso de cantaxantina puede llevar a toxicidad.

Estudios realizados en humanos indican que un exceso en la ingestión de carotenoides aumenta el riesgo de cáncer de pulmón en fumadores (ATBC , 1994) (Omenn et al.1996 a,b).

Algunos trabajos establecen que son necesarias dosis muy elevadas por períodos de tiempo prolongados para producir efecto tóxico en varias especies de mamíferos testeadas (Heywood et al. 1985).

El beta caroteno fue evaluado para demostrar toxicidad subaguda, subcrónica y crónica en animales de experimentación que recibieron dosis de más de 1000 mg/Kg./día , concluyendo que este compuesto no presentó efectos genotóxicos, reprotóxicos, ni teratogénicos, así como tampoco signos de toxicidad en los órganos (Woutersen, Wolterbeek, Appel, van der Berg, Goldbohm y Feron, 1999)

En cambio, otro estudio indica que el beta caroteno presentó efectos hemorrágicos leves en 1 de 6 ratas alimentadas con dicho compuesto a nivel del 0.5% durante 7 días (Takahashi, 1995).

Por último, también se cita un trabajo realizado en hurones, que relata que después de 2 años de administrarles cantaxantina a razón de 50 mg/Kg./día, ninguno de los ejemplares demostró signos clínicos de toxicidad, pero la concentración de este carotenoide fue muy elevada en hígado, medianamente elevada en grasa, y baja en pulmón e intestino delgado (Tang, Blanco, Fox y Russell, 1995).

4º Parte: Trabajo de investigación

Suplementos a base de carotenoides y toxicidad en Phoenicopteriformes y Ciconiformes

 

Débora S. Racciatti

 

Facultad de Ciencias Veterinarias UBA – Fundación Temaikén

 

Bs. As. 5 de octubre del 2007

Resumen

Se investigó la potencial toxicidad de los carotenoides utilizados para suplementar dietas de flamencos (Phoenicopteridae), espátulas rosadas (Platalea ajaja) e Ibis escarlatas (Eudocimus ruber) en cautividad, mediante el análisis de datos obtenidos a partir de una encuesta. De 15 instituciones encuestadas solo 1 manifestó haber tenido problemas de intoxicación por exceso de carotenoides en la dieta de sus ejemplares, utilizando un suplemento comercial que se ha dejado de fabricar en la actualidad. Sin embargo, dicha institución no presentó pruebas que le hayan permitido llegar a un diagnóstico definitivo. De lo expuesto se podría concluir que esos compuestos presentan muy baja probabilidad de generar toxicidad tras su uso prolongado a las dosis recomendadas, produciendo únicamente una pigmentación exacerbada en algunos tejidos, principalmente grasa e hígado.

Palabras clave: carotenoides, espátula rosada, flamenco, ibis escarlata, toxicidad.

Introducción

En los vertebrados, la coloración escarlata de las exhibiciones integumentarias puede resultar de 3 mecanismos: (1) la circulación de la sangre cerca de la superficie en una región del cuerpo desprovista de pelos, plumas o escamas, (2) los pigmentos carotenoides depositados en las estructuras integumentarias (Fox y Ververs, 1960), y (3) el pigmento rojo turacina, encontrado únicamente en los turacos (Cuculiformes Muscophagidae). La melanina produce la coloración rojiza del cabello de los humanos y otros mamíferos y el color óxido y leonado de las aves, pero no puede producir coloración escarlata o roja (Fox y Ververs, 1960; Brush 1978). Ningún mamífero que se conozca ha demostrado tener exhibiciones integumentarias basadas en carotenoides (Goodwin, 1984), pero éstos pigmentos están involucrados en la mayoría de las exhibiciones de color rojo, naranja y amarillo de aves, peces, anfibios e invertebrados (Fox y Ververs, 1960; Brush, 1978; Goodwin, 1984). A diferencia de la melanina, turacina y hemoglobina, los carotenoides no pueden ser sintetizados por los animales y deben ser ingeridos directa o indirectamente de las plantas (Goodwin, 1984).

Las dietas utilizadas para flamencos, ibis escarlata y espátula rosada en cautividad deben contemplar esta necesidad, de modo que las aves mantengan una adecuada coloración en el plumaje. Para ello se puede recurrir a dos fuentes básicas de carotenoides, los de origen natural y los preparados comerciales.

Materiales y métodos

Se ideó una encuesta (ver Anexos – Encuestas – pág. 30 a 33) que fue enviada a diferentes zoológicos y parques de fauna del mundo. A partir de las 15 respuestas obtenidas se realizó un análisis estadístico sencillo, y se representaron los datos en tablas de doble entrada, gráficos de barras y porcentajes.

Resultados

	Positiva	Sospechosa	Negativa	Total
Suplemento natural	1	1	11	13
Suplemento comercial	0	0	2	2
Total	1	1	13	15

Tabla 1. Relación entre dieta y toxicidad

	Aumentado	Normal	Disminuido	Total
Suplemento natural	1	11	2	14
Suplemento comercial	0	1	0	1
Total	1	12	2	15

Tabla 2. Relación entre dieta y coloración del plumaje

	Aumentada	Normal	Total
Suplemento natural	5	8	13
Suplemento comercial	0	2	2
Total	5	10	15

Tabla 3. Relación entre dieta y pigmentación de grasa e hígado

	Aumentado	Normal	Disminuido	Total
Positiva	0	1	0	1
Sospechosa	1	0	0	1
Negativa	0	11	2	13
Total	1	12	2	15

Tabla 4. Relación entre toxicidad y color del plumaje

	Aumentada	Normal	Total
Positiva	1	0	1
Sospechosa	1	0	1
Negativa	3	10	13
Total	5	10	15

Tabla 5. Relación entre toxicidad y pigmentación de grasa e hígado

 

 

De las 15 instituciones encuestadas, 13 utilizan suplementos carotenoides comerciales (86,7%) y sólo 2 utilizan los de origen natural (13.3%), principalmente zanahoria, remolacha y pimientos molidos.

únicamente en el Zoonimal Zoopark de Alemania manifestaron haber tenido en 1 oportunidad un caso de muerte de varios de sus ejemplares de flamenco cubano que atribuyeron a intoxicación por un aditivo químico de Kasper Flamingo Food®, que ya no se fabrica en la actualidad. Los hallazgos de la necropsia fueron depósitos de varios químicos en el hígado y lesión de hepatocitos. Este único caso representa un 6,7% del total de instituciones encuestadas, y un 7,7% de las que optan por los suplementos comerciales.

De manera similar, sólo en Boatswain’s Beach Cayman Turtle Farm de las Islas Cayman, detectaron muerte súbita de un ejemplar de ibis blanco que recibía la misma dieta que los ibis escarlata (Flamingo Mazuri®) (1/2 taza de pienso al día). La histopatología y serología no revelaron ningún problema hepático, solo una pequeña lesión en los pulmones. Esta ave tenía una coloración anaranjada en su hígado y grasa. Si bien este caso no se asoció a toxicidad por exceso de carotenoides, se lo consideró sospechoso, representando un 6,7% del total y un 7,7% entre las instituciones que utilizan suplementos comerciales.

Sin embargo, de las 13 instituciones que optan por productos comerciales, 11 nunca tuvieron problemas de toxicidad (84,6%), luego de períodos que van de 1 a 30 años de uso. Dato que representa un 86,6% del total de parques encuestados.

Otro de los análisis realizados indica que en el 33,3% de los casos totales se presentó un aumento importante en la pigmentación del hígado y la grasa. Este mismo signo se observó en el 38,5% de los lugares que optan por suplementos comerciales, en ninguno (0%) de los que utilizan los de tipo natural, en el 100% de los casos de toxicidad positivos y sospechosos, y en el 23% de los casos de toxicidad negativos.

Por último, se analizó la coloración del plumaje en ambos tipos de dieta, resultando que en todos los casos de suplementación natural el color del plumaje era igual al de las aves sanas en estado silvestre (100%), y en cambio, en los casos de suplementación con preparados comerciales un 7,7% presentó coloración más intensa, un 15,4% coloración de intensidad disminuida, y un 76,9% coloración normal del plumaje. Relacionando la toxicidad con dicha coloración, se encontró que en el 100% de los casos positivos las plumas eran de color normal, en el 100% de los sospechosos tenían coloración más intensa, y para los casos negativos el 84,6% presentó coloración normal y el 15,4% coloración disminuida en intensidad.

Discusión y conclusiones

De los resultados obtenidos se podría concluir que los carotenoides, ya sean de origen natural o comercial, presentarían muy baja probabilidad de generar toxicidad tras su uso prolongado a las dosis recomendadas, pudiendo llegar a dar un aumento importante en la pigmentación de algunos tejidos, principalmente grasa e hígado.

Referencias

Brush A.H. 1978. Avian pigmentation, pp. 141-161. In: Brush A., Edit. Chemical zoology. Vol. X, Aves. New York: Academia Press.
Fox H. M. & Ververs G. 1960. The nature of animal colors. New York: Macmillan. 
Goodwin T. W. 1984. The biochemistry of carotenoids. Vol. 2, Animals, 2° Ed. New York: Chapman and Hall.

5° Parte: Conclusiones

Considerando los datos obtenidos por recopilación bibliográfica, y los resultados del trabajo de investigación, se concluye que la suplementación con carotenoides podría llegar a tener efectos tóxicos cuando se la realiza a dosis muy superiores a las recomendadas para mantener la coloración adecuada del plumaje, y por tiempos muy prolongados. Dicha toxicidad podría estar expresada por pigmentación exacerbada en diferentes tejidos, principalmente grasa e hígado, y por un efecto pro-oxidante en vez de su habitual función anti-oxidante.

También se sugiere que los suplementos de tipo natural serían más seguros que los de tipo comercial, en lo que a toxicidad respecta, pero en ambos casos la seguridad es alta mientras se utilicen en su correcta medida, obteniéndose con los segundos un efecto más rápido y una mayor practicidad, aunque también una mayor inversión.

No debemos olvidar que dicha suplementación es fundamental para mantener una adecuada coloración del plumaje, que repercutirá también en un adecuado índice reproductivo.

Anexos

Tabla 1. Datos representativos de las cinco especies de flamencos.

	Flamenco Común Phoenicopterus ruber	Flamenco Chileno Phoenicopterus chilensis	Flamenco Enano Phoeniconaias minor	Flamenco Andino Phoenicoparrus andinus	Flamenco de la Puna Phoenicoparrus jamesi
Distribución	Caribe; Galápagos; S España, S Francia E a Kazakhstan; S a N, O y E Africa; NO India; Medio Oriente	CS Perú, Argentina, S Brasil y Uruguay	Rift Valley E Africa; Namibia/Botswana, Mauritania/Senegal y NE India/Pakistán.	S Perú, Bolivia, N Chile y NO Argentina.	S Perú, N Chile, NO Argentina.
Hábitat	Lagunas salinas; grandes lagos altamente alcalinos o salinos, poco profundos; bancos de arena y marismas.	Marismas, estuarios, lagos y lagunas saladas.	Lagos salinos y alcalinos, lagunas costeras. Tolera agua más alcalina q P. ruber	Lagos salados de elevada altitud.	Lagos salados de elevada altitud.
Alimentación	Crustáceos (Artemia, Gammarus, copépodos), moluscos (Cerithidea, Cerithium, Paludestrina, Neritina, Gemma, Macoma), anélidos (Nereis), e insectos, incluyendo larvas o crisálidas de Diptera (Ephydra, Chironomus, Thinophilus) y corixidos (Sigaria, Micronecta). Semillas y hierbas del pantano (Ruppia, Scirpus, juncos, Cyperus), algas y diatomeas. Ocasionalmente escarabajos acuáticos y hormigas, también cangrejos (Dotilla) y quizás pequeños peces (Cyprinodon).	Crustáceos, camarones (Artemia), copépodos (Boeckella), cladóceros, ostracodos y anfípodos; larvas y pupas de Diptera, chironómidos (Paratrichocladius) y moscas de la sal (Ephydra) ; coríxidos; y caracoles.	Casi completamente dependientes de algas verde-azuladas microscópicas (Spirulina, Oscillatoria, Lyngbya) y diatomeas (Navicula, Bacillariophyceae); y en menor medida invertebrados, como rotíferos (Brachionus).	Diatomeas (Bacillariophyceae), particularmente del género Surirella.	Diatomeas (Bacillariophyceae). Tienen el pico más corto de todos los flamencos.